Nella parete a sinistra, in fondo alla sala Farnese, un portale rinascimentale realizzato agli inizi del Cinquecento, all'epoca della conquista pontificia della città, con girali, candelabre e gli stemmi di Giulio II e del cardinal Legato Alidosi, conduce agli appartamenti del cardinal Legato, che dal 1936 ospitano le Collezioni Comunali d'Arte. In questa ala, la sala degli Svizzeri (sala 1 del museo) già destinata al corpo di guardia pontificia creato da Paolo III nel 1542, presenta resti di un bel fregio carraccesco (1611) di Giovanni Luigi Valesio con Virtù, Termini monocromi e gli Stemmi di Papi e Legati e della città di Bologna, commissionato nel 1611 dal cardinale Maffeo Barberini, futuro papa Urbano VIII. Il fregio venne largamente ridipinto negli anni '30 del secolo XX da Antonio Maria Nardi e Giovanni Negroni, mentre il lacunare seicentesco e le antiche travature del soffitto furono integrati da Giovanni Costa con motti, simboli e stemmi moderni. La sala dei Cavalleggeri (sala 2), destinata alla sosta dei soldati di scorta al Legato papale, è decorata con un fregio (ca 1611) attribuito a Lionello Spada con Stemmi di Papi, Legati e della città di Bologna inseriti nella fascia a girali e gruppi araldici, che venne recuperato e reintegrato nel 1935, in seguito alla demolizione della volta che lo nascondeva, costruita nel 1852 per creare l'Aula Piana. Molti ambienti conservano memorie araldiche delle legazioni di Maffeo Barberini e Bernardino Spada e del pontificato di Urbano VIII; a quest'ultimo fu dedicata, nel 1630, la sala Urbana (sala 17), sulle cui pareti una serie di stemmi su più registri rievoca legati, vicelegati e governatori che si succedettero a Bologna dal 1327 al 1744.
  Raro esempio bolognese della tipologia architettonica della "galleria" barocca di matrice romana è la grande galleria Vidoniana (sala 4), così denominata dal cardinal legato Pietro Vidoni che la fece realizzare nel 1665, ornata di statue di Giacomo De Maria e Giacomo Rossi risalenti alla conquista napoleonica, così come l'attuale organizzazione tripartita dell'appartamento, destinato in quegli anni ai tre membri del Direttorio Cispadano.
  La sala "Boschereccia" (sala 16), una delle più importanti e suggestive stanze-paese largamente diffuse nella Bologna napoleonica, fu realizzata da Vincenzo Martinelli (1737-1807) e Giuseppe Valiani (1735-1807) nel gusto dell'Arcadia neoclassica,con le pareti aperte illusionisticamente su verdi spazi aperti,
  entro equilibrate ripartizioni spaziali che "regolarizzano" la natura secondo le tendenze del nuovo razionalismo. La sala Palagi (sala 19) presenta una volta decorata con la Glorificazione della Repubblica Cispadana di Mauro Gandolfi (1796), 'corretta' durante la Restaurazione papale come Trionfo della Legazione Pontificia.